Elokuva sijoittuu noin vuosi The Way of Water -elokuvan tapahtumien jälkeen. Sullyn perhe kärsii edelleen esikoispoikansa Neteyamin kuoleman aiheuttamasta surusta. Heidän elämänsä järkkyy uudelleen, kun he kohtaavat uuden, aggressiivisen na’vi-heimon: Tuhkakansan. Tuhkakansa on tuliperäisillä alueilla asuva, väkivaltainen ja sotaa ihannoiva klaani, jota johtaa säälimätön Varang. Toisin kuin aiemmin kohdatut metsä- ja meriklaanit, Tuhkakansa ei elä harmoniassa luonnon kanssa, vaan heidät nähdään jopa ihmisten RDA-joukkojen liittolaisina. Konflikti syvenee, kun Jake ja Neytiri joutuvat taistelemaan paitsi ulkoista uhkaa, myös na’vi-heimojen välistä vihanpitoa ja sisäistä murtumista vastaan.